Rappresenta una delle opere più
intimamente legate alla poetica di questo architetto che, discostandosi dai
dettami correnti del Movimento Moderno, appariva tesa ad un riscatto
"organico" dell'edificio.
Inizialmente denominato Museo
della pittura non-oggettiva (Museum of Non-Objective Painting), il Guggenheim
fu costruito per esporre le avanguardie artistiche che si andavano sempre più
imponendo, come Vasilij Kandinskij e Piet Mondrian. Il museo fu trasferito
nella sede attuale, quando l'edificio progettato da Frank Lloyd Wright fu
completato.
Il caratteristico edificio,
ultimo grande lavoro di Wright, catturò subito l'attenzione dei critici
architettonici, ed è ancora mondialmente riconosciuto come uno dei capolavori
dell'architettura contemporanea. Dalla strada, l'edificio assomiglia a un
nastro bianco che si avvolge attorno a un cilindro più ampio in cima che alla
base. Il suo aspetto è in forte contrasto con i più caratteristici grattacieli
di Manhattan che lo circondano, fatto molto gradito a Wright, che dichiarò che
il suo museo avrebbe fatto sembrare il vicino Metropolitan Museum of Art
"simile a una baracca Protestante".
All'interno, la galleria
espositiva forma una dolce spirale che sale dal piano terra fino alla cima
dell'edificio. I dipinti sono esposti lungo i muri della spirale e in alcune
stanze che si trovano lungo il percorso.
Nel 1992, fu aggiunta
all'edificio una torre rettangolare, più alta della spirale originale,
progettata dallo studio Gwathmey Siegel and Associates Architects. L'edificio
era già divenuto a tal punto un'icona che questa aggiunta al progetto di Wright
fu molto contestata.

Quando gli venne chiesto perchè avesse scelto la rampa invece dei tradizionali piani sovrapposti, Wright spiegò che, a suo avviso, per i visitatori sarebbe stato più comodo entrare nell'edificio, prendere l'ascensore fino alla rampa superiore, ridiscendere a poco a poco la rampa che circonda un pozzo aperto, avere sempre la possibilità di prendere l'ascensore a ogni piano, per risalire o scendere ai piani inferiori e trovarsi infine, conclusa la visita al piano terra, vicino all'uscita. Aggiungeva Wright che in molti musei tradizionali, il pubblico deve attraversare lunghe gallerie e ritornare sui suoi passi per poter uscire. Guggenheim era pieno di entusiasmo per questa concezione di una spirale ascendente e sostenne il progetto sino alla sua morte, nel 1959. Tra il 1943 e il 1956, la costruzione dell'edificio fu più volte ritardata, a causa dei cambiamenti nelle condizioni del luogo, dei regolamenti edilizi, dei mutamenti di programma del museo stesso e di aumenti del costo dei materiali e di costruzione. Infine il 16 Agosto 1956, i lavori di scavo ebbero inizio e la costruzione dell'edificio decollò. Quando Wright morì nell'Aprile 1959, l'opera era in gran parte terminata. Sei mesi dopo, il 21 Ottobre, il museo fu aperto al pubblico.
Durante la costruzione, al direttore e agli amministratori del museo venne inviata una lettera, firmata da numerosi artisti, i quali lamentavano che le pareti inclinate e le rampe non sarebbero state adatte all'esposizione di quadri.
"Perchè credete che i muri del Solomon R. Guggenheim Museum siano leggermente inclinati verso l'esterno? Perchè il fondatore e il suo architetto ritengono che i quadri appesi a muri che si inclinano leggermente all'indietro vengano visti sotto una prospettiva migliore e siano illuminati meglio che se fossero perfettamente diritti. Questa è la caratteristica principale del nostro edificio ed è basandosi su questa ipotesi che il museo è stato costruito. E' un'dea nuova, ma è valida. E' un'idea che può costituire un precedente di grande importanza".